CAPODISTRIA nasce da un antico insediamento costruito su un isola nella parte sud-orientale del Golfo di Capodistria, nell'Adriatico settentrionale. All'epoca dell'Antica Grecia la città era conosciuta col nome di Aegida, successivamente divenne nota coi nomi latini di Capris, Caprea, Capre o Caprista, dai quali deriva il moderno nome sloveno.
Nel 568 , i cittadini romani della vicina Tergestum (l'odierna Trieste ) fuggirono a Capodistria a causa di un invasione del Longobardi . In onore dell'imperatore bizantino Giustiniano II , Capodistria venne ribattezzata
GIUSTINOPOLI.
Successivamente la città passò sotto il dominio longobardo e quello dei Franchi .
I commerci tra Capodistria e Venezia vennero registrati fin dal 932 . Nella guerra tra la Repubblica di Venezia e il Sacro Romano impero , Capodistria fu al fianco di quest'ultimo, e per questo venne ricompensata con lo status di città , garantitogli nel 1035 dall'imperatore Corrado II . A partire dal 1232 , Capodistria appartenne al Patriarca di Aquileia , e nel 1278 si unì a Venezia.
Capodistria crebbe fino a diventare la capitale dell'Istria veneziana e venne rinominata Caput Histriae (dal quale deriva il moderno nome italiano).
A partire dall'VIII secolo , forse addirittura dal VI , Capodistria fu sede vescovile.
Uno dei vescovi della città fu il riformatore luterano Pier Paolo Vergerio .
Nel 1828 , il vescovato venne fuso con la diocesi di Trieste, ma venne ripristinato dopo la seconda guerra mondiale per riflettere i nuovi confini geopolitici quando divenne parte della Jugoslavia , prima dell'indipendenza slovena del 1991 .